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Parasitisme

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Le Projet

Introduction

L’exploitation du vivant par le vivant est incontestablement une réussite évolutive puisqu’il semblerait que notre planète héberge plus d’espèces parasites que d’espèces hôtes (Timm et Clauson, 1988). Le parasite est un organisme vivant qui utilise un autre organisme vivant, appelé l’hôte, à la fois comme habitat et comme source d’énergie à certains stades de sa vie. Sur la terre, il n’existe pas d’organismes vivants sans parasites, lesquels peuvent être de simples molécules (les éléments mobiles qui s’insèrent dans l’ADN par exemple), des virus, des bactéries, voire des organismes plus complexes. Parmi les parasites, on trouve ainsi quelques poissons, et même des oiseaux, le coucou notamment. Certains groupes taxonomiques [1] en sont même exclusivement constitués (microsporidies, trématodes, acanthocéphales).

Nid parasité de gobemouche
Un nid de Gobemouche bleu (Cyanoptila cyanomelana) parasité par un Coucou de Horsfield. Le nid contient 4 œufs blancs et un bleu (celui du coucou)
Photo : Keita D. Kanaka, Karuizawa, Nagano, Japon, mai 2002

Dans un système proie-prédateur, il y a échange d’énergie entre deux organismes. L’interaction est quasiment instantanée, elle ne dure que le temps de la capture et de la digestion.

Dans un système hôte-parasite, deux organismes aux informations génétiques différentes vivent ensemble et durablement dans une portion d’espace souvent restreinte. Leurs informations génétiques s’expriment côte à côte et peuvent interagir l’une sur l’autre. L’hôte est utilisé par le parasite comme source d’énergie nutritive mais également comme habitat, et parfois comme moyen de locomotion.

Ces interactions entre espèces ont joué un rôle essentiel dans l’évolution biologique (comportements sociaux, dispersion, sélection sexuelle…). En liaison étroite avec l’écologie comportementale, l’écologie évolutive des parasites joue encore aujourd’hui un rôle majeur dans le fonctionnement de la biosphère telle que nous la connaissons. Son implication dans les processus de régulation des êtres vivants et de structuration des écosystèmes, en fait l’un des sujets les plus fascinants de l’écologie évolutive (Barbault 1992).


Stratégies de transmission

Un parasite ne peut assurer son développement et sa survie que s’il se trouve ou aboutit dans un habitat favorable (Combes, 2001).

Afin d’assurer leur transmission d’un hôte au suivant, certains parasites ont trouvé une solution originale. On parle de transmission verticale qui s’effectue des parents à leurs descendants directs. Chez les mammifères, la contamination de mère à enfant au cours de la gestation ou de la lactation est utilisée par divers protozoaires et helminthes. Ces parasites intracytoplasmiques sont transmis irrémédiablement d’une génération à la suivante, éliminant ainsi la nécessité de rechercher préalablement un hôte potentiel, et également tout problème de compatibilité avec celui-ci.

Une stratégie alternative consiste à passer d’hôtes à hôtes par contact, ingestion ou transport par un vecteur. Cette transmission horizontale, constitue un mode d’infestation assez généralisé chez la plupart des parasites. Pour assurer le déroulement de leur cycle biologique, ils doivent passer par un nombre variable d’espèces hôtes intermédiaires dans lesquels ils se développent, jusqu’à atteindre un hôte définitif dans lequel ils assureront leur reproduction. L’ensemble des hôtes obligatoires exploités par un parasite au cours d’un cycle de vie constitue une séquence d’hôtes. Les plus simples ne comprennent qu’un seul hôte tandis que d’autres peuvent présenter une séquence de plusieurs hôtes (cycle complexe) pouvant aller jusqu’à quatre. La rareté des cycles complexes à quatre hôtes peut en partie être imputée aux difficultés liées à leur mise en évidence, notamment en milieu marin.

Exemple de cycle simple : Le nématode Ascaris lumbricoides dont les adultes vivent et pondent leurs œufs dans le duodénum de l’homme et provoque l’ascaridiose. Les œufs, évacués dans le milieu extérieur par les fèces, entament une phase de maturation jusqu’à devenir infestants. Avalés par l’homme, ils se développent alors en parasites adultes après une migration interne par le cœur et les poumons (Pockros et Capozza, 2004).

Exemple de cycle complexe : Le trématode parasite d’amphibien Halipegus ovocaudatus, dont le cycle s’étend sur une durée de deux à trois mois. Ce parasite utilise quatre hôtes obligatoires (mollusque, copépode, larve de libellule et grenouille verte) (Kechemir 1978).

Le cycle de vie, c’est-à-dire la succession d’hôtes obligatoires, constitue probablement l’une des clés les plus importantes permettant d’expliquer l’évolution et l’écologie des parasites. Un tiers des protozoaires parasites et environ deux tiers des nématodes présentent un cycle de vie complexe. Et c’est également le cas de la totalité des trématodes digènes, des cestodes (plathelminthes), et des acanthocéphales. Ces parasites sont confrontés à des problèmes de transmission à plusieurs reprises au cours de leur existence, dès lors qu’ils doivent passer d’un hôte au suivant (Bakker et al. 1997, Moore 2002). La sélection naturelle n’épargnera que ceux qui auront su créer avec leur hôte des associations efficaces en réponse aux multiples fluctuations de leur environnement.

Pomphorhynchus laevis adulte
Parasite acanthocéphale

Là où les difficultés commencent…

Un cycle de vie à plusieurs hôtes constitue pour le parasite une série d’obstacles à franchir avant d’achever son cycle de vie. Il doit avant y avoir rencontre et parfois même contact entre hôte et parasite. Il doit ensuite y avoir compatibilité entre les deux organismes. Afin d’augmenter ses chances d’accéder à des conditions favorables de développement ou de reproduction, il est dans l’intérêt du parasite de savoir exploiter plusieurs espèces hôtes à un même stade de sa vie. Euzet et Combes (1980) proposent un système de filtres pour schématiser l’ensemble des processus de tri opérant une restriction sur la gamme d’hôtes potentiels d’un parasite.

D’après Combes (2001)
Constitution d’un spectre d’hôte (vert) à l’intersection entre hôtes rencontrés (jaune) et hôtes compatibles bleu)
  • Le filtre de rencontre définit la probabilité de contact entre un organisme parasite et son hôte potentiel. Il inclut une dimension écologique (occuper une niche écologique commune), et une dimension éthologique (avoir des comportements qui induisent la rencontre hôte-parasite). Les habitudes alimentaires et comportements de chasse de certains prédateurs peuvent par exemple être la principale cause de l’ingestion d’un parasite.
  • Le filtre de compatibilité définit la probabilité pour un parasite de s’établir durablement au sein d’un hôte potentiel. Il inclut une dimension métabolique (répondre aux exigences d’espace et de ressources requises par le parasite), et une dimension immunologique (contourner les mécanismes de défenses antiparasites mis en place par l’hôte).

Dans le milieu naturel, chacun de ces deux filtres est soit ouvert, soit fermé, avec de nombreux degrés d’ouverture possibles. Le succès d’une interaction hôte-parasite va dépendre de leur ouverture conjointe. Ainsi, la survie et le succès reproducteur d’un parasite vont dépendre non seulement de l’accessibilité à son hôte, mais également de son succès d’installation et de développement au sein de cet hôte.

D’après ce qui est dit précédemment, on comprend que l’intérêt du parasite est de posséder des adaptations qui lui permettent 1) de rencontrer son hôte ; 2) de survivre dans l’hôte si la rencontre a eu lieu. Inversement, l’intérêt de l’hôte est de posséder des adaptations qui lui permettent 1) de ne pas rencontrer le parasite ; 2) de se débarrasser du parasite si, malgré tout, la rencontre a eu lieu. De là découlent ce que l’on appelle la « course aux armements ». Les conséquences de ce phénomène sont aisément observables dans les milieux naturels (lutte contre les espèces invasives, résistance aux antibiotiques, etc.)


Parler le langage de son hôte

On le découvre aujourd’hui : ce qui permet à l’interaction hôte/parasite d’être durable, c’est la capacité du parasite à parler le langage de son hôte. La force du parasite, c’est semble-t-il la communication. Certains parasites sont capables de produire des signaux qui manipulent les cellules de son hôte, son métabolisme ou même son comportement. C’est probablement l’un des facteurs clés responsables de la réussite du parasitisme.

Les exemples de modifications comportementales induites par un parasite sont fréquents dans la nature. On peut citer celui de la petite douve du foie qui oblige les fourmis parasitées à grimper sur une tige de graminée et d’attendre d’y être broutée par un mouton (hôte définitif). Un autre exemple bien connu concerne le ver nématode Paragordius tricuspidatus, parasite de certains orthoptères terrestres comme le grillon : ayant achevé leur développement, les parasites doivent impérativement rejoindre l’eau pour se reproduire. Dans ce cas la modification comportementale est telle qu’elle pousse les insectes hôtes à se suicider en se jetant à l’eau, permettant ainsi au parasite de rejoindre le milieu aquatique (Thomas et al., 2002)

Évidemment, cette stratégie est le fruit d’une sélection qui s’est exercée, au fil de l’évolution, et non un projet conscient du parasite. Les gènes d’un individu, c’est donc son génome, plus les gènes de ses parasites...

L’hôte doit être exploité de façon optimale. Si le parasite « profite » trop de son hôte, il prend le risque de le tuer et ainsi de se priver des ressources ou de l’habitat indispensables à sa survie. A contrario, s’il ne s’impose pas suffisamment, il risque d’être éliminé par les systèmes de défense mis en place par son hôte. Ainsi le parasite évolue avec l’espèce hôte dans un équilibre fragile entre symbiose et conflit qui peut aller jusqu’à la mort des protagonistes. Certaines bactéries comme le colibacille vivent dans nos intestins de façon symbiotique. Elles nous aident à digérer mais peuvent aussi parfois provoquer des infections. Manipulation et échange d’informations ont pour effet de faire glisser certains systèmes du statut parasitaire vers le statut mutualiste, marquant la fin du conflit entre le parasite et son hôte. Mais c’est un événement qui ne se produit que très rarement dans l’évolution, et qui est réversible. Mutualisme au sens biologique du terme ne signifie pas altruisme, et chacun n’est gouverné que par l’intérêt (le gain en termes de succès reproducteur) qu’il trouve dans l’association. Il est alors tentant pour certains protagonistes de tricher pour profiter du système. S’il y a trop de tricheurs, le conflit recommence.


Enjeux

Le parasitisme est un mode de vie particulier qui attire la curiosité des chercheurs souhaitant étudier la complexité des relations entre individus. Le fonctionnement des interactions hôte-parasite peut être abordé de l’échelle des communautés jusqu’aux aspects moléculaires. Toutes les espèces sont concernées, soit en tant qu’hôte soit en tant que parasite. De plus, ces interactions durables ont façonné de très nombreuses caractéristiques du monde vivant (sélection sexuelle, mécanismes d’immunité, structure des génomes, comportements sociaux, etc.).

Etant données ces caractéristiques, les enjeux liés à l’étude des interactions hôte/parasite sont multiples dans les domaines de l’agronomie et de la santé. En voici quelques exemples :

- Les parasites et leurs hôtes constituent avant tout des modèles permettant une exploration approfondie de la biodiversité, de l’écologie et des relations entre les êtres vivants.

- L’intérêt d’ordre sanitaire des études sur le parasitisme peut concerner les programmes de réintroduction d’animaux dans le milieu naturel. L’Union Internationale pour la Conservation de la Nature (1998) met en avant les conditions indispensables pour prendre la décision de relâcher des animaux dans leur milieu naturel. Parmi elles figure l’absence de risque d’introduction d’agents pathogènes qui pourraient contaminer les populations sauvages.

- La gestion du parasitisme en termes d’élevage peut également avoir des conséquences non négligeables sur les performances techniques et économiques, ainsi que sur le travail de l’éleveur. La réflexion et les stratégies conseillées ou mises en œuvre nécessitent une bonne connaissance écologique et épidémiologique des parasites ainsi que des conséquences zootechniques et pathologiques des infestations.


Recherches actuelles

- Connaissance des parasites à cycle de vie complexe. Les résultats s’avèrent souvent biaisés par l’inégalité de la « popularité » de certaines espèces parasites. L’effort d’échantillonnage joue en effet un rôle clé dans la représentativité des résultats. Poulin (1997) a mis en évidence une corrélation positive entre le nombre de publications mentionnant le nom d’un parasite donné et l’étendue de son spectre d’hôtes. Nombreux sont les parasites connus pour n’infecter qu’une seule espèce d’hôte définitif. Mais cette constatation pourrait s’avérer n’être finalement que le résultat d’un manque de connaissances pour l’espèce considérée.

- Existence d’une régulation des populations d’hôtes par leurs parasites (et si oui de quelle manière). Le rôle des parasites dans la stabilité des écosystèmes, sans doute très important, n’a que très peu été étudié. Combes (1995) propose même de considérer l’idée de mettre en place des mesures de conservation de certains parasites, si ceux-ci contribuent fortement au maintien de la stabilité des écosystèmes.

- Spécificité du parasite pour son hôte. Les organismes capables d’exploiter une large gamme d’hôtes devraient être favorisés par la sélection naturelle et pourtant il n’existe aucune espèce capable de parasiter tous les membres d’un taxon aussi large que celui des oiseaux ou des mammifères. Comme nous l’avons expliqué précédemment, l’écologie évolutive offre deux explications à cette restriction : une limitation de la dispersion (rencontre) et une limitation de l’adaptation (compatibilité). Deux stratégies s’offrent alors au parasite :

1) Une stratégie généraliste qui permet au parasite d’avoir à sa disposition toute une gamme d’hôtes qu’il est capable d’exploiter, bien que de façon imparfaite. En diversifiant sa gamme d’hôtes et en recherchant sans cesse de nouveaux hôtes compatibles, un parasite évite toute dépendance vis à vis de l’un d’eux.

2) Une stratégie spécialiste qui offre au parasite l’opportunité d’exploiter un nombre limité d’espèces hôtes, mais de façon beaucoup plus efficace que ne le ferait un généraliste.

Les études actuelles s’attachent non seulement à établir la gamme d’hôtes exploités par un parasite mais également à établir le caractère spécialiste ou généraliste d’un parasite. Une évaluation efficace de la spécificité d’un parasite ne s’appuie pas uniquement sur un inventaire des espèces hôtes qu’ils exploitent, mais également sur une identification rigoureuse des espèces et sur des mesures précises du succès de développement du parasite dans chacun de ses hôtes potentiels.

Dans tous les cas, l’apport des études de terrain est essentiel. Pour répondre à ces questions, une excellente connaissance des parasites présents, des hôtes infestés et des relations qui existent entre eux est nécessaire.


Perspectives

- Découverte des interactions entre les êtres vivants et leur environnement dans un contexte local. Création d’un tableau à double entrée (Végétal, Animal, Climat, Humains, Eau/Sol) afin de mettre en évidence la multitude de relations pouvant exister entre les facteurs biotiques et abiotiques de l’environnement.

- Parvenir à identifier le cycle de vie d’un parasite. Le parasitisme chez les oiseaux (ectoparasites) ou chez les organismes d’eau douce (gammares [2], poisson) constitue un modèle d’étude intéressant (cycle de vie complexe avec hôtes intermédiaire et hôtes définitifs, base de connaissance déjà bien renseignée sur le sujet). Chez les oiseaux, les ectoparasites (tiques, puces, punaises...) réduisent sévèrement la croissance et la survie des poussins, induisant des comportements particuliers de la part des parents (dispersion, recherche d’habitats sains).

Parasites des oiseaux
Ceratophyllus (puce) à gauche et Oeciacus (punaise) à droite

- Manipulation du comportement de l’hôte par le parasite. On trouve aujourd’hui des gammares (Gammarus sp.) dans la plupart des rivières de France. Ce crustacé amphipode constitue un hôte intermédiaire pour diverses espèces d’endoparasites acanthocéphales (Pomphorhynchus sp.) capables de manipulations comportementales selon les populations considérées (Bethel & Holmes, 1974).

Gammarus pulex parasité
le parasite acanthocéphale se loge sous la cutile, formant une tâche orangée bien visible en milieu aquatique.

Bibliographie

Articles

- Bakker T.C.M., Mazzi D. & Zala S. (1997) Parasite-induced changes in behavior and color make Gammarus pulex more prone to fish predation. Ecology, 78 (5), 1098-1104.
- Bethel W.M. & Holmes J.C. (1974) Correlation of development of altered evasive behaviour in Gammarus lacustris (Amphipoda) harboring cystacanths of Polymorphus paradoxus (acanthocephala) with the infectivity to the definitive host. The Journal of Parasitology, 60 : 272-274.
- Euzet L. & Combes C. (1980) Les problèmes de l’espèce chez les animaux parasites. Bull. Soc. Zool. Fr. 40 : 239-285.
- Kechemir N. (1978) Démonstration expérimentale d’un cycle à quatre hôtes obligatoires chez les trématodes hémiurudes. Annales de Parasitologie Humaine et Comparée 53 : 75-92.
- Pockros P.J. & Capozza T.A. (2004) Helminthic infections of the liver. Current Gastroenterology Reports 6 : 287-296.
- Poulin R. (1997) Parasite faunas of freshwater fish : the relashionship between richness and the specificity of parasites. International Journal for Parasitology 27(9) : 1091-1098.
- Thomas F., Schmidt-Rhaesa A., Martin G., Manu C., Durand P. & Renaud F. (2002) Do Hairworms (Nematophora) manipulate their terrestrial host to seek water ? Journal of Evolutionnary Biology, 15 : 356-361.
- Timm, R.M. & Clauson B.L. (1988) Coevolution : Mammalia. In McGraw-Hill Yearbook of science & Technology. Mc Graw-Hill Book Co. New York, 212-214.

Ouvrages

- Barbault R. (1992) Ecologie des peuplements. Structure, dynamique et évolution. Masson, Paris.
- Combes C. (1995) Interactions durables. Ecologie et évolution du parasitisme. Masson (Ed.), Paris.
- Combes C. (2001) L’art d’être parasite. Les associations du vivant. Ed. Champs Flammarion, Paris.
- Moore J. (2002) Parasites and the behavior of animals. Oxford Series in Ecology and Evolution, Oxford University Press, Oxford.

Notes:

[1Un taxon est une unité de classification qui regroupe un ensemble d’individus quelque en soit le rang (exemple : Parus est un taxon qui regroupe les différentes espèces de mésanges, Vertébrés est un taxon qui regroupe tous les animaux dotés d’une colonne vertébrale,…)

[2Gammare : petit crustacé vivant selon les espèces en milieu marin ou en eau douce

Photos / Vidéos

Tube digestif d’un chevesne parasité

Gammarus roeseli sain

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